Este épico relato da comienzo con la masiva desaparición de Rathalos alrededor del mundo. Al comienzo de tus aventuras, te encuentras con una joven wyveriana que conocía a Red, tu ilustre abuelo. Se le ha encomendado la misión de proteger un huevo, pero ¿qué se oculta en su interior? Descubre cómo el destino del mundo pende de un hilo a medida que va desarrollándose la fascinante historia de las alas de la ruina. Aquello que se te ha confiado podría traer tanto esperanza como terror... Es la noche de un festival en Mahana, la aldea al centro de isla Hakolo. Los Rathalos están desapareciendo en el mundo entero. Tu abuelo, Red, tenía como Monstie al Ratha Guardián, el venerado protector de isla Hakolo. Poco después de dar tus primeros pasos para ganar experiencia como Rider, conoces a Ena, una chica wyveriana que conocía a Red. Con el objetivo de proteger el huevo que el Ratha Guardián le confió, decidís abandonar la isla juntos. En todas partes se están dando sucesos extraños. A medida que intentáis averiguar qué podría estar causando esas anormalidades del medio ambiente, el huevo eclosiona finalmente. De él sale un pequeño Rathalos, con pequeñas alitas incapaces de volar. Tu vida nunca volverá a ser la misma tras este encuentro con el Rathalos legendario, que marcará tu destino.